任天堂が手がける「フライトシューティングアクションゲーム」。
ファミコン〜スーパーファミコン時代当初ハードコア向けなゲームのイメージが強かったシューティングゲームに、宮本茂の「ちゃんと遊べる3Dシューティングを作りたい」という考えから制作された任天堂式本格3Dシューティングゲームである。当時ファミコンなどで主流であった、2Dで自機戦闘機を真上（もしくは真横）から見て操作するものではなく、3D空間の中を飛行する自機戦闘機をより主観的な角度から見て操作するものである。また、このシリーズは「強制スクロール」ステージがあることが特色となっている。
登場キャラクターがそれぞれ様々な動物の姿で描かれているのは宮本の提案によるものだが、これは通信でキャラクターウィンドウが表示されたときにどのキャラクターからの通信なのかをわかりやすくするためである[1]。主人公のフォックスは伏見稲荷大社のキツネがモデルである[1]。また、任天堂にしては珍しく、キャラクターがフルボイスで喋るという特徴をもつ（64版は任天堂のゲームで初めて日本の声優が当てられた作品でもある）。
「ライラット系」という架空の恒星系を舞台に、様々な惑星、宙域などを冒険する古典的スペースオペラのような作風。惑星、惑星間に潜む敵軍を、戦闘機「アーウィン」、戦車「ランドマスター」などのメカや武器を使って倒して行きながら最終ボスのいる惑星へ向かい、それを倒すのがゲームの最終目的である。
初期のキャラクター作りは「設定等は作っているがあくまでも伏せ、描かないところはユーザーの想像に任せる」スタンスだったが、近年そのスタンスは薄れつつある（現在はキャラクターの作りこみが深く、同社の『ファイアーエムブレム』シリーズに及ぶ程の深さである）。
現在は宮本に代わって今村孝矢が総監督・ゲームデザインを務めているが、本シリーズは元は宮本作品のひとつ。
任天堂本社で制作された作品の数は少なく（といっても3つ）、ゲームキューブ用の作品以降はシリーズとしては方向性が毎回定まっていないのも特徴。
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